ヤンキー高校生・業平猛タケルは、夢に何度も現れる謎の少女・ツキミヤに想いを募らせる日々を過ごしていた。ある日不慮の事故で崖から転落したタケルが目を覚ますと、目の前には憧れのツキミヤが！そこは安倍晴明たち陰陽師が守護する「電祇でんじ平安京」と呼ばれる別世界だった。ツキミヤに不審者扱いされ街をさまようことになったタケル。その時、突如黒い霧が街を覆い異形の怪物が人々を襲い始める――。

タケルが再び電祇でんじ平安京で目を覚ますと、そこには死んだはずのツキミヤが立っていた。しかし、誰もタケルのことを覚えておらず、不思議な力で怨人おにと戦ったという主張も信じてもらえない。街の様子を見てタイムリープしていることに気が付いたタケルは、今度こそツキミヤを守ると決意を新たに、タケルに興味を持ったアツナガたちの指導の下、陰陽師としての修行を開始する――。

正式に陰陽師になったタケルは、アツナガとともに式神を使った模擬戦や晴明の課す特訓に励む。鍛錬でも実力を示すタケルを見て、元々アツナガとペアを組んでいたユラは苛立ちを募らせていた。ほどなくして、初めて電祇でんじ平安京にやってきたときと同じ日を迎えたタケル。過去の実体験をもとにこれから起こることを予測し、ツキミヤを守る方法を考えていると、ユラが現れタケルにタイマン勝負を持ち掛ける――。

力の制御を失い街を襲うタケルの前に、晴明が立ちはだかる。晴明によって暴走は食い止められ、やがて意識を取り戻したタケル。晴明は、間近に迫った怨人の世界に攻め込む儀式「百年夜行」に対して、不思議な力を持つタケルを切り札にしたいと語る。しかし、タケルは陰陽師の最高峰「五霊星ごりょうせい」となり電祇平安京を背負って戦うことに躊躇する。そんな中、悩むタケルはツキミヤに百年祭に誘われて――。

タケルは百年夜行における晴明の「この平安京は終わりです」という言葉の真意を問いただすが、結果として謀反人として追われることに。逃亡し身を隠すタケルが、発生した闇薫のもとに駆けつけると、これまで見たことのない新たな怨人おにが出現していた。イルカ・カジキが式神招来し応戦する一方、敗北の記憶から二の足を踏んでしまうタケル。戦いの余波に巻き込まれ気を失ってしまったタケルが目を覚ますと、そこにはツキミヤの姿が――。